Za deväť rokov, v ktorých reprezentácia odohrala 70 zápasov, chýbal Popluhár iba v šiestich. Spolu so Schrojfom, Novákom, Masopustom, Pluskalom vybojoval postup v kvalifikácii na MS 1962 v Čile, kde neskôr odohral všetkých šesť zápasov turnaja, vrátane historického finále 17.6.1962 v Santiagu de Chile proti Brazílii (1:3). Získal tak striebro na MS, v roku 1963 hral spolu s Pluskalom a Masopustom v mužstve FIFA proti Anglicku a v roku 1965 nastúpil aj v zápase vybraného mužstva sveta proti tímu najstaršieho anglického futbalistu sira Matthewsa. V roku 1965 sa stal Popluhár tiež najlepším futbalistom ČSSR, reprezentačnú derniéru absolvoval 22.11.1967 v Prahe v zápase ČSSR – Írsko 1:2. Spolu odohral v reprezentácii 62 zápasov a strelil 1 gól. Počas celej kariéry ho sprevádzala prezývka „Bimbo“, v roku 2000 bol vyhlásený za futbalistu storočia na Slovensku.